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新興都市『綾女ヶ丘市』にある『虹陵館学園』へ通う、隻眼の少年『皐月駆』と彼の幼なじみである『水奈瀬ゆか』。二人はある日、突如として全てが赤く染まったような世界。『赤い夜』へ綾女ヶ丘が変貌してしまう現象を経験する。人間は消え去り、怪物たちが蠢く世界。彼らが生活してきた平和な街は一変し、為す術のない二人は、ただただ逃げるしかなかった。やがて、ある程度の時間が過ぎれば『赤い夜』の世界から現実に戻れることを彼らは知るが、『赤い夜』は時と場所を選ばず唐突に訪れ、その繰り返しに疲れ果て、命の危険に晒されることが多くなっていく。その最中に、駆たちは自分たち以外にも、『赤い夜』の世界に存在する人間がいることを知る。ある者は陰陽道の術を駆使し、ある者は人間離れした戦闘能力をもって、『赤い夜』を生き延びてきた。彼らは互いの存在を知り、『赤い夜』の中で生き残るために、協力していくこととなる。そんな彼らの前に明確な殺意を持って立ち塞がる、強大な敵である『黒騎士』たちが現れる。命懸けの戦いを強いられていく駆たちだったが、学園生活をいっしょに送り、ともに過ごしていくうちに、かけがえのない仲間を守るための戦いへと変化していく。壮絶な戦いの果てにたどり着く「赤い夜」の真実を前に、駆たちはいかなる選択をするのか。
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